Calidad

Los hongos se han consumido desde la historia más antigua; Los antiguos griegos creían que los hongos proporcionaban fuerza a los guerreros en la batalla; Los romanos los percibían como el “Alimento de los Dioses”. La cultura china ha atesorado los hongos como un alimento saludable, durante siglos, un “elixir de vida”.
Los hongos forman parte de la cultura humana desde hace miles de años y tienen un gran interés en las civilizaciones más importantes de la historia por sus características sensoriales; han sido reconocidos por sus atractivos atributos culinarios. Hoy en día, los champiñones son alimentos populares y valiosos porque son bajos en calorías, carbohidratos, grasas y sodio. Los champiñones también son libres de colesterol. Además, los hongos aportan importantes nutrientes, como selenio, potasio, riboflavina, niacina, vitamina D, proteínas y fibra. Todo junto con una larga historia como fuente de alimento, los hongos son importantes por sus capacidades y propiedades curativas en la medicina tradicional. Se ha reportado efectos beneficiosos para la salud y tratamiento de algunas enfermedades. Muchas propiedades nutracéuticas se describen en los hongos, como la prevención o el tratamiento de Parkinson, Alzheimer, hipertensión y alto riesgo de accidente cerebrovascular. También se utilizan para reducir la probabilidad de invasión y metástasis del cáncer debido a sus propiedades antitumorales. Los hongos actúan como antibacterianos, potenciadores del sistema inmunitario y agentes reductores del colesterol; además, son fuente importante de compuestos bioactivos. Como resultado de estas propiedades, algunos extractos de hongos se utilizan para promover la salud humana y se encuentran como suplementos dietéticos.

1. Introducción

Los champiñones se han considerado como ingrediente de la cocina gourmet en todo el mundo; especialmente por su sabor único y han sido valorados por la humanidad como una maravilla culinaria. Existen más de 2000 especies de hongos en la naturaleza, pero alrededor de 25 son ampliamente aceptados como alimento y pocos se cultivan comercialmente. Los hongos son considerados un manjar con alto valor nutricional y funcional, y también son aceptados como alimentos nutracéuticos; son de considerable interés debido a su mérito organoléptico, propiedades medicinales y significado económico. Sin embargo, no existe una distinción fácil entre hongos comestibles y medicinales porque muchas de las especies comestibles comunes tienen propiedades terapéuticas y varias que se usan con fines médicos también son comestibles.

El hongo más cultivado a nivel mundial es Agaricus bisporus , seguido de Lentinus edodes , Pleurotus spp. y Flammulina velutipes . La producción de hongos aumenta continuamente, siendo China el mayor productor del mundo. Sin embargo, las setas silvestres están cobrando mayor importancia por sus características nutricionales, sensoriales y, sobre todo, farmacológicas.

Los hongos podrían ser una fuente alternativa de nuevos compuestos antimicrobianos, principalmente metabolitos secundarios, como terpenos, esteroides, antraquinonas, derivados del ácido benzoico y quinolonas, pero también de algunos metabolitos primarios como el ácido oxálico, péptidos y proteínas. Lentinus edodes es la especie más estudiada y parece tener una acción antimicrobiana contra bacterias grampositivas y gramnegativas.

Tienen un gran valor nutricional ya que son bastante ricas en proteínas, con un importante contenido en aminoácidos esenciales y fibra, pobres en grasas pero con un excelente contenido en ácidos grasos importantes. Además, los hongos comestibles proporcionan un contenido nutricionalmente significativo de vitaminas (B1, B2, B12, C, D y E). Por lo tanto, podrían ser una excelente fuente de muchos nutracéuticos diferentes y podrían usarse directamente en la dieta humana y promover la salud por los efectos sinérgicos de todos los compuestos bioactivos presentes.

tabla 1

Composición proximal de algunos hongos comestibles (base seca).

Especies	Proteína	Gordo	Ceniza	carbohidratos	Energía
	%	%	%	%	kcal/kg
Agaricus bisporus	14.1	2.2	9.7	74.0	325
Lentino edodes	4.5	1.73	6.7	87.1	772
Pleurotus ostreatus	7.0	1.4	5.7	85,9	416
Pleurotus eryngii	11.0	1.5	6.2	81.4	421
Pleurotus sajor-caju	37.4	1.0	6.3	55.3
Pleurotus giganteus	17.7	4.3	—	78.0	364
Formulaciones de polvo seco
agaricus blazei	31.3	1.8	7.5	59.4	379
Lentino edodes	12.8	1.0	4.3	81,9	388

Adaptado de Carneiro et al. 2013; Kalač 2013; Fan et al. 2012; Reyes et al. 2012.

Una gran variedad de hongos han sido utilizados tradicionalmente en muchas culturas diferentes para el mantenimiento de la salud, así como en la prevención y tratamiento de enfermedades por sus propiedades inmunomoduladoras y antineoplásicas. En la última década, el interés por el potencial farmacéutico de los hongos ha aumentado rápidamente y se ha sugerido que muchos hongos son como minifábricas farmacéuticas que producen compuestos con propiedades biológicas milagrosas. Además, el conocimiento ampliado de las bases moleculares de la tumorigénesis y la metástasis ha brindado la oportunidad de descubrir nuevos fármacos contra señales moleculares y bioquímicas anormales que conducen al cáncer.

Las setas y los hongos producen más de 100 funciones medicinales y los usos medicinales clave son los efectos antioxidantes, anticancerígenos, antidiabéticos, antialérgicos, inmunomoduladores, protectores cardiovasculares, anticolesterolémicos, antivirales, antibacterianos, antiparasitarios, antifúngicos, desintoxicantes y hepatoprotectores; también protegen contra el desarrollo de tumores y procesos inflamatorios. Se sabe que numerosas moléculas sintetizadas por macrohongos son bioactivas, y estos compuestos bioactivos que se encuentran en cuerpos frutales, micelio cultivado y caldo cultivado son polisacáridos, proteínas, grasas, minerales, glucósidos, alcaloides, aceites volátiles, terpenoides, tocoferoles, fenoles, flavonoides, carotenoides, folatos, lectinas, enzimas, ácidos ascórbicos y orgánicos, en general. Los polisacáridos son los más importantes para la medicina moderna y el β -glucano es el metabolito más conocido y versátil con un amplio espectro de actividad biológica.

Una dieta equilibrada es el tratamiento de apoyo para la prevención de enfermedades y especialmente contra el estrés oxidativo. En este contexto, los hongos tienen una larga historia de uso en la medicina oriental para prevenir y combatir numerosas enfermedades. Hoy en día, los extractos de hongos se comercializan como suplementos dietéticos por sus propiedades, principalmente para la mejora de la función inmunológica y la actividad antitumoral. En este trabajo, nuestro objetivo fue revisar el valor nutricional, así como la composición química y nutracéutica, y las potencialidades comerciales de los hongos comestibles más cultivados a nivel mundial.

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2. Hallazgos y Discusión

2.1. Valor nutricional

El valor nutricional de los hongos comestibles se debe a su alto contenido de proteínas, fibra, vitaminas y minerales, y bajos niveles de grasa. Son muy útiles para las dietas vegetarianas porque aportan todos los aminoácidos esenciales para los requerimientos de los adultos; además, los champiñones tienen un mayor contenido de proteínas que la mayoría de las verduras. Además, los hongos comestibles contienen muchos compuestos bioactivos diferentes con diversos beneficios para la salud humana.

Es importante señalar que las características de crecimiento, la etapa y la condición poscosecha pueden influir en la composición química y el valor nutricional de los hongos comestibles. Además, se producen grandes variaciones tanto entre especies como dentro de ellas. Las setas contienen un alto porcentaje de humedad que oscila entre 80 y 95 g/100 g, aproximadamente. Como se mencionó anteriormente, los hongos comestibles son una buena fuente de proteínas, 200-250 g/kg de materia seca; la leucina, la valina, la glutamina, los ácidos glutámico y aspártico son los más abundantes. Las setas son alimentos bajos en calorías ya que aportan bajas cantidades de grasa, 20-30 g/kg de materia seca, siendo los ácidos grasos linoleico (C18:2), oleico (C18:1) y palmítico (C16:0) los principales ácidos grasos. Los hongos comestibles contienen altas cantidades de ceniza, 80-120 g/kg de materia seca (principalmente potasio, fósforo, magnesio, calcio, cobre, hierro y zinc). Los carbohidratos se encuentran en altas proporciones en los hongos comestibles, incluidos la quitina, el glucógeno, la trehalosa y el manitol; además, contienen fibra, β -glucanos, hemicelulosas y sustancias pécticas. Además, la glucosa, el manitol y la trehalosa son azúcares abundantes en los hongos comestibles cultivados, pero la fructosa y la sacarosa se encuentran en cantidades bajas. Los champiñones también son una buena fuente de vitaminas con altos niveles de riboflavina (vitamina B2), niacina, folatos y trazas de vitamina C, B1, B12, D y E. Los champiñones son la única fuente alimenticia no animal que contiene vitamina D y, por lo tanto, son los únicos ingredientes naturales de vitamina D para los vegetarianos. Los hongos silvestres son generalmente excelentes fuentes de vitamina D2 a diferencia de los cultivados; por lo general, los hongos cultivados se cultivan en la oscuridad y se necesita luz UV-B para producir vitamina D2.

2.2. nutracéuticos

Además de los componentes nutricionales que se encuentran en los hongos comestibles, se ha descubierto que algunos contienen cantidades importantes de compuestos bioactivos. El contenido y tipo de sustancias biológicamente activas puede variar considerablemente en los hongos comestibles; sus concentraciones de estas sustancias se ven afectadas por diferencias en la cepa, el sustrato, el cultivo, la etapa de desarrollo, la edad, las condiciones de almacenamiento, el procesamiento y las prácticas de cocción.

Las sustancias bioactivas que se encuentran en los hongos se pueden dividir en metabolitos secundarios (ácidos, terpenoides, polifenoles, sesquiterpenos, alcaloides, lactonas, esteroles, quelantes de metales, análogos de nucleótidos y vitaminas), glicoproteínas y polisacáridos, principalmente β -glucanos. También se han encontrado nuevas proteínas con actividades biológicas que pueden ser utilizadas en procesos biotecnológicos y para el desarrollo de nuevos fármacos, incluyendo enzimas degradadoras de lignocelulosa, lectinas, proteasas e inhibidores de proteasas, proteínas inactivadoras de ribosomas e hidrofobinas.

En China, muchas especies de hongos silvestres comestibles, como Tricholoma matsutake, Lactarius hatsudake , Boletus aereus , son apreciados como alimento y también en la medicina tradicional china. La rica cantidad de proteínas, carbohidratos, minerales esenciales y bajos niveles de energía contribuye a considerar a muchos hongos silvestres como un buen alimento para el consumidor, que prácticamente se puede comparar con la carne, los huevos y la leche.

Numerosos polisacáridos bioactivos o complejos polisacáridos-proteínas de hongos medicinales parecen mejorar las respuestas inmunitarias innatas y mediadas por células y exhiben actividades antitumorales en animales y humanos. Se ha informado previamente que una amplia gama de estos polímeros de hongos tiene propiedades inmunoterapéuticas al facilitar la inhibición del crecimiento y la destrucción de las células tumorales. Varios de los compuestos de polisacáridos de hongos han pasado por ensayos clínicos y se utilizan ampliamente y con éxito en Asia para tratar varios tipos de cáncer y otras enfermedades. Se cree que los hongos seleccionados producen un total de 126 funciones medicinales.

2.2.1. carbohidratos

Los polisacáridos son las sustancias derivadas de hongos más conocidas y potentes con propiedades antitumorales e inmunomoduladoras. Se han recopilado datos sobre polisacáridos de hongos de cientos de especies diferentes de basidiomicetos superiores; Se han cuantificado algunos carbohidratos específicos con estas propiedades en diferentes hongos: ramnosa, xilosa, fucosa, arabinosa, fructosa, glucosa, manosa, manitol, sacarosa, maltosa y trehalosa.

Tabla 2

Composición de azúcares de algunos hongos comestibles (peso seco).

Especies	Fructosa	manitol	sacarosa	trehalosa	Azúcares totales
	(g/100 g peso fresco)
Agaricus bisporus	0.03	5.6	Dakota del Norte	0.16	5.79
Lentino edodes	0,69	10.01	Dakota del Norte	3.38	14.03
Pleurotus ostreatus	0.01	0.54	Dakota del Norte	4.42	4.97
Pleurotus eryngii	0.03	0,60	0.03	8.01	8.67
Formulaciones de polvo seco
agaricus blazei	0.27	60.89	Dakota del Norte	5.74	66.91
Lentino edodes	Dakota del Norte	23.3	Dakota del Norte	13.22	38.31

Adaptado de Carneiro et al. 2013; Reyes et al. 2012. Nd, no detectado.

Los polisacáridos antitumorales aislados de hongos son ácidos o neutros, con fuerte acción antitumoral y difieren significativamente en sus estructuras químicas. Una amplia gama de glicanos que se extienden desde homopolímeros hasta heteropolímeros altamente complejos exhibe actividad antitumoral. Los polisacáridos de hongos tienen acción antitumoral por activación de la respuesta inmune del organismo huésped, en otras palabras, los polisacáridos de hongos no matan directamente las células tumorales. Estos compuestos previenen el estrés en el cuerpo y pueden producir una reducción de alrededor del 50% en el tamaño del tumor y prolongar el tiempo de supervivencia de los ratones portadores de tumores.

Los β -glucanos son los principales polisacáridos que se encuentran en los hongos y alrededor de la mitad de la masa de la pared celular fúngica está constituida por β -glucanos. Esto es importante para la industria porque muchos de ellos se excretan en el medio de crecimiento celular, lo que hace que su recuperación, purificación y caracterización química sea muy simple. Los β -glucanos son responsables de las actividades anticancerígenas, inmunomoduladoras, anticolesterolémicas, antioxidantes y neuroprotectoras de muchos hongos comestibles. Además, son reconocidos como potentes estimuladores inmunológicos en humanos, y se ha demostrado su capacidad para el tratamiento de diversas enfermedades. Los β -glucanos se unen a un receptor de membrana e inducen estas respuestas biológicas.

Los productos naturales con β -glucanos fúngicos se han consumido durante miles de años y durante mucho tiempo se ha considerado que mejoran la salud en general. Los β -glucanos no son sintetizados por humanos y no son reconocidos por el sistema inmunológico humano como automoléculas; como resultado, inducen respuestas inmunitarias tanto innatas como adaptativas. Los β -glucanos fúngicos son notablemente beneficiosos para los seres humanos; estimulan marcadamente el sistema inmunitario humano y protegen de los microbios patógenos y de los efectos nocivos de las toxinas ambientales y carcinógenos que deterioran el sistema inmunitario. También protegen de enfermedades infecciosas y cáncer y ayudan a los pacientes a recuperarse de la quimioterapia y la radioterapia. Además, estos compuestos también son beneficiosos para personas de mediana edad, personas con estilos de vida activos y estresantes y atletas. Se puede observar una gran variabilidad en las especies de hongos y su concentración oscila entre 0,21 y 0,53 g/100 g en base seca.

Los β -glucanos son bien conocidos por su actividad biológica, específicamente relacionada con el sistema inmunológico. Por lo tanto, activar y reforzar el sistema inmunitario del huésped parece ser la mejor estrategia para inhibir el crecimiento de las células cancerosas.

2.2.2. Proteínas

Las proteínas bioactivas son una parte importante de los componentes funcionales de los hongos y también tienen un gran valor por su potencial farmacéutico. Los hongos producen una gran cantidad de proteínas y péptidos con actividades biológicas interesantes, como lectinas, proteínas inmunomoduladoras fúngicas, proteínas inactivadoras de ribosomas, proteínas antimicrobianas, ribonucleasas y lacasas.

Las lectinas son proteínas no inmunes o glicoproteínas que se unen específicamente a los carbohidratos de la superficie celular y en los últimos años se han descubierto muchas lectinas de hongos. Tienen muchas actividades farmacéuticas y poseen propiedades inmunomoduladoras, actividad antitumoral, antiviral, antibacteriana y antifúngica. Algunos de ellos exhiben una actividad antiproliferativa muy potente hacia algunas líneas de células tumorales (células T leucémicas humanas, células Hep G2 de hepatoma y células MCF7 de cáncer de mama).

Las proteínas inmunomoduladoras fúngicas son una nueva familia de proteínas bioactivas aisladas de hongos, que han mostrado una aplicación potencial como adyuvantes para la inmunoterapia tumoral debido principalmente a su actividad para suprimir la invasión tumoral y la metástasis. Xu et al. publicó una revisión extensa y completa sobre proteínas bioactivas en hongos.

2.2.3. lípidos

Los ácidos grasos poliinsaturados se encuentran principalmente en los hongos comestibles; por lo tanto, pueden contribuir a la reducción del colesterol sérico. Es de destacar que los transisómeros de ácidos grasos insaturados no se han detectado en hongos. El principal esterol producido por los hongos comestibles es el ergosterol, que muestra propiedades antioxidantes. Se ha observado que una dieta rica en esteroles es importante en la prevención de enfermedades cardiovasculares.

Tabla 3

Contenido de ácidos grasos de algunos hongos comestibles.

Especies	Ácido graso (g/100 g peso fresco)
	palmítico (C16:0)	Esteárico (C18:0)	Oleico (C18:1)	Linoleico (C18:2)	Linolénico (C18:3)
Agaricus bisporus	11.9	3.1	1.1	77.7	0.1
Lentino edodes	10.3	1.6	2.3	81.1	0.1
Pleurotus ostreatus	11.2	1.6	12.3	68,9	0.1
Pleurotus eryngii	12.8	1.7	12.3	68.8	0.1
Formulaciones de polvo seco
agaricus blazei	11.38	2.8	1.85	72.42	Dakota del Norte
Lentino edodes	11.78	1.09	3.28	78.59	0.59

Adaptado de Carneiro et al. 2013; Reyes et al. 2012. Nd, no detectado.

Los tocoferoles, que se encuentran en la fracción lipídica, son antioxidantes naturales porque actúan como captadores de radicales libres de los componentes peroxilo producidos a partir de diferentes reacciones. Estos antioxidantes tienen una alta actividad biológica para la protección contra disfunciones degenerativas, cáncer y enfermedades cardiovasculares. El ácido linoleico, un ácido graso esencial para los humanos, participa en una amplia gama de funciones fisiológicas; reduce las enfermedades cardiovasculares, los niveles de triglicéridos, la presión arterial y la artritis.

2.2.4. Compuestos fenólicos

Los compuestos fenólicos son metabolitos secundarios que poseen un anillo aromático con uno o más grupos hidroxilo, y sus estructuras pueden ser una molécula fenólica simple o un polímero complejo. Presentan una amplia gama de propiedades fisiológicas, como efectos antialérgicos, antiaterogénicos, antiinflamatorios, antimicrobianos, antitrombóticos, cardioprotectores y vasodilatadores. La principal característica de este grupo de compuestos se ha relacionado con su actividad antioxidante, ya que actúan como agentes reductores, captadores de radicales libres, inhibidores de oxígeno singulete o quelantes de iones metálicos.

Los compuestos fenólicos brindan protección contra varios trastornos degenerativos, como la disfunción cerebral, el cáncer y las enfermedades cardiovasculares. Esta propiedad está relacionada con su capacidad para actuar como antioxidantes; pueden eliminar radicales libres y especies reactivas de oxígeno. El proceso de oxidación es esencial para los organismos vivos; es necesario para la producción de energía. Sin embargo, la generación de radicales libres se ha implicado en varias enfermedades humanas. Los compuestos fenólicos de los hongos muestran una excelente capacidad antioxidante.

Palacios et al. evaluaron el contenido total de fenoles y flavonoides en ocho tipos de hongos comestibles ( Agaricus bisporus , Boletus edulis , Calocybe gambosa , Cantharellus cibarius , Craterellus cornucopioides , Hygrophorus marzuolus , Lactarius deliciosus y Pleurotus ostreatus ). Estos autores concluyeron que los hongos contienen de 1 a 6 mg de fenoles/g de hongo seco y que las concentraciones de flavonoides oscilaron entre 0,9 y 3,0 mg/g de materia seca; los principales flavonoides encontrados fueron miricetina y catequina. B. edulis y A. bisporus presentaron los mayores contenidos de compuestos fenólicos, mientras que L. deliciosus mostró una alta cantidad de flavonoides y A. bisporus , P. ostreatus y C. gambosa presentaron niveles bajos. Heleno et al. reportaron ácidos protocatequiico, p- hidroxibenzoico, p -cumárico y cinámico en la fracción fenólica en cinco hongos silvestres del noreste de Portugal.

2.3. Principales hongos comestibles a nivel mundial

2.3.1. Agárico

1. bisporus, del género Agaricus , es el hongo más cultivado a nivel mundial ( Figura 1 ). Este grupo de hongos comestibles es hoy en día ampliamente utilizado y estudiado por sus propiedades medicinales y terapéuticas.

Figura 1

Especies de Agaricus , el hongo más cultivado a nivel mundial.

Se ha descubierto que una lectina de A. bisporus y una proteína de A. polytricha son potentes estimulantes inmunitarios; por lo tanto, estas macromoléculas pueden considerarse para uso farmacéutico y estos hongos pueden clasificarse como alimentos saludables. Se ha demostrado que el extracto de A. bisporus previene la proliferación celular en el cáncer de mama.

1. blazei es un hongo comestible originario de Brasil y ha sido cultivado especialmente en Japón. Es un basidiomiceto muy popular conocido como “hongo del sol”, y en la actualidad se consume a nivel mundial como alimento o en té debido a sus propiedades medicinales. Sus cuerpos frutales exhiben actividades antimutagénicas, anticancerígenas e inmunoestimuladoras; sus extractos también han mostrado propiedades inmunomoduladoras, anticancerígenas y antimutagénicas. Además, se ha informado que este hongo bloquea la peroxidación lipídica del hígado.

Al-Dbass et al. concluyeron que A. blazei es una fuente natural de compuestos antioxidantes y tiene actividades hepatoprotectoras contra el daño hepático. Por otro lado, Hakime-Silva et al. informaron que el extracto acuoso de este hongo es una posible fuente de captadores de radicales libres y afirmaron que este hongo puede ser utilizado como agente farmacológico contra el estrés oxidativo y como fuente nutricional. Además, se sabe que este hongo es rico en β -glucanos, esteroides, tocoferoles y compuestos fenólicos.

Además, los extractos líquidos de este hongo inhiben la proliferación celular en las células de cáncer de próstata y la suplementación oral suprime significativamente el crecimiento tumoral sin inducir efectos adversos. A. blazei se ha utilizado como adyuvante en la quimioterapia del cáncer y se han extraído varios tipos de componentes bioactivos antileucémicos.

En 2013, Carneiro et al. informaron formulaciones en polvo de A. blazei y L. edodes con proteínas, carbohidratos y ácidos grasos insaturados. Estas formulaciones pueden ser utilizadas en dietas hipocalóricas y han mostrado alta actividad antioxidante con alto contenido de tocoferoles y compuestos fenólicos. En vista de los estudios previos, este hongo se ha utilizado como un alimento saludable para la prevención de una serie de enfermedades, como el cáncer, la diabetes, la arteriosclerosis y la hepatitis crónica.

1. subrufescens se llama el "hongo de almendra" por su sabor a almendra, y se cultiva en los EE. UU. y se le conoce incorrectamente como A. blazei . Produce varios compuestos bioactivos que tienen potencial para tratar muchas enfermedades y se ha utilizado como alimento medicinal para la prevención del cáncer, la diabetes, la hiperlipidemia, la arteriosclerosis y la hepatitis crónica. Algunas de sus propiedades beneficiosas son la reducción del crecimiento tumoral, actividades antimicrobianas y antivirales, efectos inmunoestimuladores y antialérgicos. Los compuestos bioactivos aislados de este hongo se basan principalmente en polisacáridos como riboglucanos, β -glucanos y glucomananos. La actividad antitumoral se ha encontrado en fracciones lipídicas, es decir, ergosterol.

2.3.2. Lentino

1. edodes o “hongo shiitake” se ha utilizado durante muchos años para investigar propiedades funcionales y aislar compuestos para uso farmacéutico; esto se debe a sus efectos positivos en la salud humana ( Figura 2 ). Se ha utilizado para aliviar el resfriado común durante cientos de años y algunas pruebas científicas respaldan esta creencia. Finimundy et al. han proporcionado información experimental sobre los extractos acuosos de L. edodes como fuentes potenciales de compuestos antioxidantes y anticancerígenos. Estos extractos también redujeron significativamente la proliferación celular en el tumor.

Figura 2

Lentinus edodes o “hongo shiitake”.

Manzi y Pizzoferrato informaron que L. edodes contiene altos niveles de β -glucanos en la fracción soluble de la fibra dietética. El shiitake produce lentinan y β -glucan que suprimen la proliferación de células leucémicas y tienen actividad antitumoral e hipocolesterolémica. Lentinan se utiliza en ensayos clínicos como adyuvante en la terapia de tumores y específicamente en radioterapia y quimioterapia. Por otro lado, se ha informado que el lentinano mejora la resistencia del huésped contra infecciones por bacterias, hongos, parásitos y virus; también promueve respuestas inflamatorias inespecíficas, dilatación vascular, activación de factores inductores de hemorragia y generación de células T colaboradoras y citotóxicas. En otros estudios, L. edodes mostró capacidad para inhibir el crecimiento del sarcoma de ratón, probablemente debido a la presencia de un polisacárido soluble en agua no especificado.

Otro hongo comestible es L. polychrous , que se encuentra en el norte y noreste de Tailandia, y que se usa como medicina en enfermedades como la dispepsia o el envenenamiento causado por serpientes o escorpiones. El extracto metanólico y los polisacáridos crudos tienen actividad antioxidante y efecto inhibitorio sobre la proliferación celular del cáncer de mama. Además, los extractos de micelio de este hongo tienen actividad antiestrogénica, resultado de un nuevo polihidroxioctano y varios ergostanoides.

2.3.3. Pleuroto

Este género, también conocido como hongos ostra, tiene aproximadamente 40 especies (todas son comúnmente comestibles y están disponibles) ( Figura 3 ). Además de su valor nutritivo, poseen propiedades medicinales y otros efectos beneficiosos y efectos promotores de la salud. Las especies de Pleurotus han sido utilizadas por culturas humanas de todo el mundo durante muchos años.

figura 3

Pleurotus o “hongo ostra” posee propiedades medicinales y efectos promotores de la salud.

Estas especies se han utilizado como hongos medicinales durante mucho tiempo ya que contienen varios compuestos con importantes propiedades farmacológicas/nutracéuticas. Algunas de estas sustancias son lectinas con actividad inmunomoduladora, antiproliferativa y antitumoral; compuestos fenólicos con actividad antioxidante; y polisacáridos (polisacaropéptidos y proteínas de polisacáridos) con actividades inmunopotenciadoras y anticancerígenas. Los β -glucanos aislados de Pleurotus pulmonarius demostraron una respuesta antiinflamatoria en ratas con colitis, y P. ostreatus inhibió la migración de leucocitos a los tejidos lesionados con ácido acético. Un extracto de P. florida suprimió la inflamación. Pleurotus también ha sido reportado con actividades hematológicas, antivirales, antitumorales, antibacterianas, hipocolesterolémicas e inmunomoduladoras, y propiedades antioxidantes.

Maite et al. reportaron la estimulación de macrófagos con diferentes concentraciones del heteroglicano aislado de P. ostreatus, y Lavi et al. y Tong et al. informaron efectos antiproliferativos y proapoptóticos en células de cáncer de colon a partir de un extracto acuoso de polisacáridos. Además, Jedinak et al. concluyeron que el hongo ostra comestible puede considerarse un alimento funcional debido a su actividad antiinflamatoria y su potencial para controlar la inflamación. Además, P. ostreatus muestra un efecto hipocolesterolémico en ratas con colesterolemia normal o hipercolesterolemia y trastornos hereditarios del colesterol. Otros autores reportaron también algunas especies de Pleurotus con este efecto hipocolesterolémico. Según Manzi y Pizzoferrato, Pleurotus pulmunarius aparentemente parece ser la fuente más rica de β -glucanos fúngicos. También concluyeron que los β -glucanos en los hongos se distribuyen en la fracción dietética soluble e insoluble.

1. citrinopileatus, P. djamor, P. eryngii, P. flabellatus, P. florida, P. ostreatus y P. sajor-caju fueron evaluados por Mishra et al. Los autores concluyeron que P. eryngii tenía los mayores contenidos de fenoles, seguido de P. djamor. Además, P. eryngii tuvo una mejor actividad antioxidante y P. citrinopileatus tuvo más ácido ascórbico y actividad quelante.

Kanagasabapatia et al. informaron efectos antitumorales y propiedades antioxidantes por P. sajor-caju . Los extractos acuoso y butanol exhibieron la mayor actividad antioxidante y correspondieron al contenido fenólico total. Además, una ribonucleasa de P. sajor-caju presentó actividades antimicrobianas, antimutagénicas y antiproliferativas. Sin embargo, la actividad antiproliferativa de este hongo puede resultar de sus proteínas específicas, terpenoides, esteroides, ácidos grasos y compuestos fenólicos. Por otro lado, Finimundy et al. informó evidencia de que P. sajor-caju es una fuente potencial de compuestos antioxidantes y anticancerígenos.

Los polisacáridos solubles en agua extraídos de P. tuber-regium , un nuevo hongo comestible, mostraron una actividad antiproliferativa eficaz contra las células de leucemia humana e indujeron la apoptosis en las células HL-60. Además, Li et al. aisló una potente lectina de P. citrinopileatus con actividad antitumoral en sarcoma de ratón.

Pleurotus giganteus es un hongo culinario con excelentes propiedades sensoriales. Contiene 15,4 g de proteína y 33,3 g de fibra dietética/100 g de champiñón (peso seco) y también tiene cantidades importantes de carbohidratos. Es rico en minerales como magnesio (67,64 mg/100 g de peso seco) y potasio (1.345,7 mg/100 g de peso seco). Su contenido de carbohidratos es de 4 a 11 veces mayor que el de otros hongos comestibles. Los extractos acuoso y etanólico de P. giganteus han mostrado propiedades antioxidantes, genotóxicas y protectoras del hígado y tienen un alto efecto sobre la diferenciación neuronal y el crecimiento de neuritas. El alto nivel de potasio en los cuerpos fructíferos y la presencia de compuestos bioactivos, principalmente triterpenoides, podrían ser los responsables de la neuroactividad.

2.3.4. Ganoderma

El “hongo de la inmortalidad”, comúnmente conocido como Lingzhi o Reishi, se ha utilizado en la medicina tradicional china para mejorar la salud y la longevidad durante miles de años, así como en el tratamiento de la neurastenia, la hipertensión, la hepatopatía y el carcinoma. Es uno de los hongos medicinales más populares en China, Japón y Corea. Ha estado bajo investigación bioquímica y farmacológica moderna durante las últimas décadas. Las modernas pruebas farmacológicas también han demostrado algunas características importantes de este hongo, como propiedades inmunomoduladoras, antialérgicas, antirradiación, antitumorales, antiinflamatorias, antiparasitarias y antioxidantes. También se han descrito algunos beneficios para los sistemas cardiovascular, respiratorio, endocrino y metabólico.

Figura 4

Ganoderma el “hongo de la inmortalidad”.

En Asia, Ganoderma se ha administrado durante siglos como tratamiento para el cáncer; exhibe efecto anticancerígeno solo o en combinación con quimioterapia y radioterapia. Ganoderma disminuye la viabilidad de las células cancerosas humanas, induce la apoptosis celular, inhibe la proliferación celular, suprime la motilidad de las células invasivas de cáncer de mama y próstata y previene la aparición de varios tipos de cáncer. Además, Chen y Zhong informaron sobre la inhibición de la invasión tumoral, la metástasis y la adhesión celular, la promoción de la agregación celular y la supresión de la migración celular en líneas celulares tumorales de colon humano. Además, Ye et al. reportaron acción antitumoral in vitro contra la leucemia linfocítica de ratón, y Lai et al. informó la supresión del carcinoma epidermoide de cuello uterino. Los polisacáridos solubles en agua de Ganoderma actúan sobre más de 20 tipos de cáncer e inhiben fuertemente el crecimiento tumoral.

Los principales polisacáridos biológicamente activos de Ganoderma son los β -glucanos, y las actividades anticancerígenas y antimetastásicas se deben a sus polisacáridos y componentes triterpenoides. Estos compuestos pueden estar asociados con sus actividades inmunoestimulantes y capacidad antioxidante. También contiene una gran cantidad de proteínas y péptidos con actividades biológicas, como lectinas, proteínas inactivadoras de ribosomas, proteínas antimicrobianas, ribonucleasas y lacasas, que son importantes para la actividad vital y muestran efectos inmunomoduladores y antitumorales.

Ganoderma presenta tres características para la prevención o tratamiento de enfermedades. En primer lugar, no produce toxicidad ni efectos secundarios; segundo, no actúa sobre un órgano específico; y tercero, promueve la mejora de la normalización de la función del órgano. Los modernos ensayos clínicos y farmacológicos han demostrado que este hongo muestra un efecto significativo en la prevención y el tratamiento de diversas enfermedades, especialmente el cáncer, incluyendo la inmunomodulación, la inducción de la producción de citocinas, efectos antialérgicos, antirradiación, antitumorales, antiinflamatorios, antiparasitarios y antioxidantes, así como beneficios para los sistemas cardiovascular, respiratorio, endocrino y metabólico.

Se encuentra disponible una gran colección de información científica sobre componentes bioactivos y propiedades farmacológicas, principalmente sobre el potencial anticancerígeno de Ganoderma ; se centra en el efecto anticancerígeno, la regulación del ciclo celular y la señalización celular. Además, Weng y Yen estudiaron la actividad inhibitoria frente a comportamientos invasivos y metastásicos ( es decir , adhesión, migración y angiogénesis) en varias células cancerosas in vitro o implantadas en ratones.

Hoy en día, Ganoderma es reconocido como una alternativa adyuvante en el tratamiento de leucemia, carcinoma, hepatitis y diabetes, así como un potenciador del sistema inmunológico con beneficios para la salud. En general, es seguro usarlo durante un largo período de tiempo. El polvo seco y los extractos acuosos/etanol de G. lucidum se utilizan en todo el mundo como suplemento dietético. Boh estudió alrededor de 270 patentes para métodos de cultivo de cuerpos frutales y micelios de Ganoderma lucidum , hongo basidiomiceto con fuertes efectos anticancerígenos. Boh concluyó que la actividad anticancerígena de este hongo puede atribuirse a al menos cinco grupos de mecanismos: (1) activación/modulación de la respuesta inmunitaria del huésped, (2) citotoxicidad directa a las células cancerosas, (3) inhibición de la angiogénesis inducida por tumores, (4) inhibición de la proliferación de células cancerosas y el comportamiento de metástasis invasiva, y (5) desactivación de carcinógenos con protección de las células.

2.3.5. Huitlacoche

1. maydis pertenece al orden Ustilaginales que incluye hongos patógenos de plantas biotróficas semiobligadas que infectan solo al maíz y su planta progenitora el teocintle ( Zea mays ). Es un hongo heterotálico con un ciclo de vida dimórfico, saprofito y una fase parasitaria; en la naturaleza, el desarrollo patógeno y sexual son inseparables. Además, U. maydis se ha establecido como un modelo patogénico robusto para estudiar hongos y relaciones hongo-planta, especialmente debido a las transiciones morfológicas a lo largo de su ciclo de vida, fácil cultivo, manipulación genética en el laboratorio, tipo de apareamiento, interacción biotrófica con el huésped, propiedades genéticas para dilucidar los mecanismos moleculares de la interacción entre planta y patógeno, y los síntomas severos de la enfermedad que induce en el maíz infectado. Por otro lado, U. maydis es responsable del carbón del maíz, caracterizado por la formación de agallas o tumores, principalmente en las mazorcas. Estas agallas se han utilizado como alimento en México desde la época precolombina.

Cuitlacoche o huitlacoche es el nombre azteca que reciben estas agallas jóvenes, carnosas y comestibles ( Figura 5 ). En México, ha sido tradicionalmente apreciado y se venden anualmente cientos de toneladas de huitlacoche fresco, preparado o procesado. Hoy en día, es un deleite culinario para los chefs internacionales y ha sido aceptado como un manjar alimenticio en varios países e introducido en innumerables mercados mundiales en países como Japón, China y algunos de la Comunidad Europea, como Francia, España y Alemania. Asimismo, en Estados Unidos ha habido un gran interés por producir huitlacoche debido a una incipiente aceptación por parte del público norteamericano, quienes lo notaron como un alimento gourmet y ahora se puede adquirir en Internet a precios elevados. Además de su sabor único, el huitlacoche ha sido identificado como un alimento funcional de alta calidad y podría incluirse en la dieta diaria por sus características atractivas, nutrientes seleccionados, compuestos valiosos y potencial nutracéutico.

Figura 5

Huitlacoche, el carbón del maíz causado por el hongo Ustilago maydis en el maíz.

El valor nutricional de este hongo tiene gran importancia para la dieta humana. El contenido de proteína del huitlacoche varía de 9.7 a 16.4% (base húmeda) y es similar o a veces superior a otros hongos comestibles y definitivamente superior al contenido de proteína del maíz (10%). Por lo tanto, el huitlacoche puede proponerse como una fuente de proteína alternativa para dietas vegetarianas de la misma manera que se han sugerido otros hongos comestibles. El huitlacoche contiene casi todos los aminoácidos esenciales, siendo la lisina (6,3–7,3 g/100 g de proteína) uno de los más abundantes. Otros aminoácidos abundantes incluyen serina, glicina, ácido aspártico y glutámico, que en conjunto representan del 44,3 al 48,9% del total de aminoácidos. El alto contenido de ácidos grasos esenciales también sugiere un valor nutricional interesante para el huitlacoche; algunos ácidos grasos importantes son los ácidos oleico y linoleico (54,5 a 77,5%).

El huitlacoche producido bajo diferentes condiciones presentó altas concentraciones de nutrientes seleccionados y compuestos con potencial nutracéutico, los cuales presentaron variaciones de acuerdo al genotipo del maíz, etapa de desarrollo y proceso de cocción. Valdez-Morales et al. identificaron ocho monosacáridos y ocho alditoles en huitlacoche; la glucosa y la fructosa fueron las más abundantes, constituyendo aproximadamente el 81% del total de carbohidratos. En menor proporción se encontraron galactosa, xilosa, arabinosa y manosa. El glicerol, el glucitol y el manitol fueron los alditoles más representativos. Asimismo, el huitlacoche contiene, dentro de su fibra dietética, homoglicanos y heteroglicanos, similares a los que se encuentran en otros hongos comestibles.

Tabla 4

Fracciones de fibra dietética, β -glucanos y azúcares libres en huitlacoche (base seca).

Componente	Unidades
Fibra dietética	% contenido total
Fibra dietética total	39–60
fibra dietética soluble	9–29
Fibra dietética insoluble	22–51
	mg/g de huitlacoche
β- glucanos	20–120
Azúcares libres totales	56–267
Glucosa	53–231
Fructosa	19–138
galactosa	0,2–3,5
arabinosa	0,2–3,3
manosa	0–1.8
Xilosa	0-2

Adaptado de Valdez-Morales et al. (2010).

El contenido de β -glucanos en huitlacoche es mayor (20–120 mg/g de huitlacoche, en peso seco) que el reportado para maíz (0.5–3.8 mg/g) y similar a otros hongos comestibles. Los β -glucanos activan el complemento y mejoran la respuesta de los macrófagos y células asesinas. También pueden ser antioncogénicos por su efecto protector frente a compuestos genotóxicos y por su efecto antiangiogénico. Estos autores también analizaron diferentes genotipos de maíz para producir huitlacoche y encontraron diferencias en las concentraciones de β -glucanos y concluyeron que el maíz criollo presentó las mayores cantidades; este maíz fue propuesto para la producción de huitlacoche en México. Además, concluyeron que la cantidad de β -glucanos en el huitlacoche es superior a la reportada en el maíz y es similar a otros hongos comestibles.

La búsqueda de sustancias medicinales a partir de hongos se ha convertido en un tema de gran interés. Se ha confirmado que los basidiomicetos superiores contienen sustancias bioactivas que poseen propiedades hiperlipidémicas, antitumorales, inmunomoduladoras, antiinflamatorias, antimutagénicas, antiaterogénicas, hipoglucemiantes y otras que promueven la salud. Valdez-Morales et al. también reportaron capacidad antimutagénica (41.0 a 76.0%) en huitlacoche, pero sin evaluar los compuestos que confieren esta actividad. También revelaron que la concentración de fenoles totales en el huitlacoche es elevada y dentro de lo reportado para otros hongos comestibles.

Tabla 5

Compuestos fenólicos del huitlacoche del maíz criollo mexicano.

compuesto fenólico	μ g/g huitlacoche (base seca)
ácido gálico	2.4–2.6
Ácido ferúlico	514.1–544.2
ácido cafeico	26,3–27,4
p -Ácido cumárico	10.2–10.6
o -Ácido cumárico	4.4–4.8
Rutina	6.2–6.4
catequina	11,0–11,7
quercetina	42,4–45,2
fenoles totales	636,8–667,4

Adaptado de Valdez-Morales et al. (2010).

El huitlacoche se ha caracterizado por ser un alimento nutracéutico de alta calidad, así como un atractivo ingrediente para enriquecer otros platos, principalmente por su extraordinario sabor y excepcional calidad. La introducción de este alimento en el mercado internacional requiere el desarrollo de técnicas de producción masiva durante todo el año, particularmente porque este hongo parásito sólo crece en las mazorcas de maíz. Un método eficiente para inocular plantas de maíz con U. maydis comenzó en el siglo XVIII cuando se intentó sin éxito demostrar la relación causal entre el carbón común y el maíz. Muchos estudios se han centrado en la infección del oído, y el hallazgo más importante se observó en el procedimiento de inoculación del canal de la seda, lo que resultó en una incidencia mucho mayor de agallas en el oído que la infección natural. Sin embargo, muchos factores están involucrados en este proceso y la producción eficiente de huitlacoche mediante la inoculación de sedas con U. maydis puede requerir una sincronización precisa de la inoculación y el control de la polinización para maximizar la cantidad de granos infectados y el rendimiento del huitlacoche.

2.4. Otros Hongos

Algunas otras especies de hongos también son comestibles y poseen beneficios para la salud. Se ha demostrado que Trametes versicolor promueve el potencial quimiopreventivo; inhibe el crecimiento de varias líneas celulares de cáncer humano, actúa como adyuvante en la prevención del cáncer de mama y tiene un valor _IC50 significativo.

Grifola frondosa se promueve como agente anticancerígeno, particularmente en el carcinoma gástrico humano, tal efecto resulta de la inducción de la apoptosis celular y podría acelerar significativamente la actividad anticancerígena.

En este contexto, se podría mencionar que Cordyceps militaris tiene varios efectos benéficos y se utiliza con múltiples propósitos medicinales. Actúa como un compuesto antitumoral, antiproliferativo, antimetastásico, insecticida y antibacteriano. Se han encontrado en este hongo más de 21 efectos beneficiosos clínicamente aprobados para la salud humana. Se han utilizado extractos de C. militaris por sus efectos inmunomoduladores y antiinflamatorios. Además, también es un material preventivo del cáncer y es eficaz contra la bronquitis crónica, la influenza A y las infecciones virales.

Cordyceps sinensis contiene sustancias llamadas cordicepina, ácido cordicépico, con aplicaciones terapéuticas como los efectos del aumento de la utilización de oxígeno, la producción de ATP y la estabilización del metabolismo del azúcar en la sangre. Además, tiene función antibacteriana, reduce el asma y baja la presión arterial. Por otro lado, se ha reportado como protector de órganos, así como con efecto protector para enfermedades cardíacas, hepáticas y renales. Además, C. sinensis tiene un efecto sedante sobre el sistema nervioso central.

Antrodia cinnanomea es un hongo medicinal originario de Taiwán con varios compuestos funcionales y un total de 105 solicitudes de patente en Taiwán. Con este hongo se elaboran diferentes productos comerciales y se ha utilizado para tratar intoxicaciones por alimentos y drogas, diarrea, dolor abdominal, hipertensión, picazón en la piel y cáncer.

Panellus serotinus (Mukitake) es muy apreciado en Japón como uno de los hongos comestibles más deliciosos. El uso de este hongo ayuda a prevenir el desarrollo de la enfermedad del hígado graso no alcohólico.

La mayoría de las especies de Auricularia son comestibles y se cultivan comercialmente en China . A. polytricha tiene propiedades medicinales potenciales y se considera eficaz para reducir el colesterol LDL y la placa aterosclerótica aórtica; también tiene actividades antitumorales y anticoagulantes. Además, A. auricula-judae es un ingrediente popular en muchos platos chinos; se ha utilizado como tónico sanguíneo y ha mostrado propiedades antitumorales, hipoglucemiantes, anticoagulantes y reductoras del colesterol.

Flammulina velutipes está disponible como producto fresco o enlatado y se usa tradicionalmente para sopas en China. Contiene componentes biológicamente activos como fibra dietética, polisacáridos y antioxidantes, que reducen el azúcar en la sangre, la presión arterial y el colesterol.

3. Conclusiones

Varias especies de hongos han sido señaladas como fuentes de compuestos bioactivos, además de su importante valor nutricional. La inclusión de hongos enteros en la dieta puede tener eficacia como suplementos dietéticos potenciales.

La producción de hongos y la extracción de metabolitos bioactivos es una característica clave para el desarrollo de métodos biotecnológicos eficientes para obtener estos metabolitos. Se ha demostrado mediante una amplia gama de estudios que los hongos contienen componentes con propiedades sobresalientes para prevenir o tratar diferentes tipos de enfermedades.

Las formulaciones en polvo de algunas especies han revelado la presencia de nutrientes esenciales. Presentan un bajo contenido en grasas y pueden utilizarse en dietas hipocalóricas, al igual que los cuerpos fructíferos de las setas. Algunas formulaciones podrían usarse como antioxidantes para prevenir el estrés oxidativo y, por lo tanto, el envejecimiento.

Los estudios futuros sobre los mecanismos de acción de los extractos de hongos nos ayudarán a delinear aún más las interesantes funciones y propiedades de varios fitoquímicos de hongos en la prevención y el tratamiento de algunas enfermedades degenerativas.

Dada la situación actual, la investigación de componentes bioactivos en hongos silvestres y cultivados comestibles es aún deficiente. Existen numerosas características potenciales y propiedades antiguas y novedosas, proporcionadas por los hongos con beneficios nutracéuticos y para la salud, que merecen más investigaciones.

Reconocimiento

Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), México, por el apoyo financiero.

Los artículos de International Journal of Microbiology se proporcionan aquí por cortesía de Hindawi Limited